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宇智波鼬受到了团藏的任务，灭掉宇智波一族换取木叶村的和平安稳，让自己背负污名，鼬再三考虑才下定了决心，但是他没有对佐助动手。
当时止水自杀导致宇智波一族元气大伤，士气低落，但是族人仍然决定叛变。鼬对木叶高层汇报了这一情况，在场的高层中只有三代目火影坚持想以谈判的方式解决宇智波政变，但因为事情已经来不及改变最后只说请鼬帮他争取一点时间，事实上除了歼灭宇智波一族之外已再无其他办法。
志村团藏之后找到了宇智波鼬，以鼬的弟弟宇智波佐助的性命作为交换让宇智波鼬诛灭全族并对佐助保密，自己以叛忍的身份搜集对木叶不利的组织情报。为了保护村子防止其他国家乘虚而入，也是为了止水的意志和弟弟的性命。鼬在痛苦与煎熬中被迫接受了灭族任务。
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政变当晚宇智波鼬和宇智波带土联手诛灭全族，宇智波鼬含泪与父母道别，他们将佐助托付给了鼬，并给弟弟设定了一个向自己复仇这一目标之后逃离木叶。